国宝・大浦天主堂やグラバー園がならぶ長崎市南山手の丘は、明治維新の頃(19世紀)、日本で唯一、西欧との交流が行われたところでさらに世界の近代絵本の源流は19世紀のイギリスにあります。
このような、歴史的にゆかりのある丘に、「祈りの丘絵本美術館」はあり、洋風に瓦ぶきという、当時の長崎独特の洋風建築です。
1階はこどもの本の店・童話館のフロアーで絵本・こどもの本が、およそ4,000点、10,000冊用意されています。
そして2階、3階が美術館のフロアーです。
美術館では、所蔵している国内外の絵本の原画による常設展や、企画展を開催しています。
また3階の一角には、およそ500冊の選びぬかれた絵本のコーナーがあり、入館者は自由に楽しむことができます。
絵本のコーナーの隣の集いのコーナーでは、絵本の大切さを伝えたり、小さなコンサートなどが開催されることもあります。